ESTRESSORES QUÍMICOS: IMPACTO EM DUAS ESPÉCIES DE ABELHAS EUSSOCIAIS POLINIZADORAS

Maiara Janine Machado Caldas; Jefferson Alves dos Santos; Jaíne Santos Rebouças; Emmanuel Emydio Gomes Pinheiro; Joilson Santana Conceição; Erislan Fonseca Santos; Irana Paim Silva; Maria Angélica Pereira de Carvalho Costa; Carlos Alfredo Lopes de Carvalho

doi:10.54038/ms.v3i4.53

Autores

Maiara Janine Machado Caldas Universidade Federal do Recôncavo da Bahia https://orcid.org/0000-0002-7000-5750
Jefferson Alves dos Santos Universidade Federal do Recôncavo da Bahia https://orcid.org/0000-0002-7775-0219
Jaíne Santos Rebouças Universidade Federal do Recôncavo da Bahia https://orcid.org/0000-0002-0983-6299
Emmanuel Emydio Gomes Pinheiro Universidade Federal do Recôncavo da Bahia https://orcid.org/0000-0002-6302-2085
Joilson Santana Conceição Universidade Federal do Recôncavo da Bahia https://orcid.org/0000-0003-4160-4241
Erislan Fonseca Santos Universidade Federal do Recôncavo da Bahia https://orcid.org/0000-0001-7122-2442
Irana Paim Silva Universidade Federal do Recôncavo da Bahia https://orcid.org/0000-0003-4448-1443
Maria Angélica Pereira de Carvalho Costa Universidade Federal do Recôncavo da Bahia https://orcid.org/0000-0003-1666-711X
Carlos Alfredo Lopes de Carvalho Universidade Federal do Recôncavo da Bahia https://orcid.org/0000-0002-3306-3003

DOI:

https://doi.org/10.54038/ms.v3i4.53

Palavras-chave:

Tetragonisca angustula. Apis mellifera. Polinização. Agrotóxico.

Resumo

As abelhas sociais são os agentes polinizadores eficientes em diversas espécies vegetais, contribuindo na produção agrícola, preservação e conservação do meio ambiente. Entretanto, as ações antrópicas estão afetando o equilíbrio e a sobrevivência desses insetos. Dentre as ações, o uso excessivo de agrotóxico tem impactado negativamente as populações de abelhas, uma vez que elas entram em contato direto com esses estressores ao forragear recursos para a manutenção dos seus ninhos e colônias. O contato com agrotóxicos tem impactado as abelhas de uma forma geral e, particularmente, as abelhas sociais, comprometendo tanto o serviço ecossistêmico da polinização, quanto a produção das colônias. A exposição das abelhas aos agrotóxicos pode ser por meio de ingestão do alimento contaminado (néctar e pólen), da superfície de contato (folhagem contaminada) e por via tópica (quando ocorre a pulverização diretamente nos indivíduos). Diante desse cenário, este estudo teve por objetivo levantar informações relacionadas com os impactos dos agrotóxicos nesses insetos polinizadores. Foi realizado o levantamento de artigos científicos em banco de dados (Elsevier, Google Acadêmico, Portal de Periódicos da Capes, Science Direct e SciELO e Web of Science), utilizando os idiomas português e inglês, dentro do período de cinco anos. Os dados obtidos possibilitaram constatar que, o uso elevado de agrotóxicos no Brasil pode impactar negativamente o ecossistema decorrente dos seus efeitos letais e subletais aos polinizadores, particularmente as abelhas sociais.

Referências

Gill RJ, Baldock KCR, Brown MJF, Cresswell JE, Dicks LV, Fountain MT, et al. Protecting an Ecosystem Service: Approaches to Understanding and Mitigating Threats to Wild Insect Pollinators. Advances in Ecological Research. 2016;54:135-206. doi: https://doi.org/10.1016/bs.aecr.2015.10.007 DOI: https://doi.org/10.1016/bs.aecr.2015.10.007

Hristov P, Neov B, Shumkova R, Palova N. Significance of Apoidea as Main Pollinators. Ecological and Economic Impact and Implications for Human Nutrition. Diversity. 2020:12. doi: https://doi.org/10.3390/d12070280 DOI: https://doi.org/10.3390/d12070280

Santos AB. Abelhas nativas: polinizadores em declínio. Natureza Online. 2010;8:103-106.

Brittain C, Potts SG. The potential impacts of insecticides on the life-history traits of bees and the consequences for pollination. Basic and Applied Ecology. 2011;12:321-331. doi: https://doi.org/10.1016/j.baae.2010.12.004 DOI: https://doi.org/10.1016/j.baae.2010.12.004

Fairbrother A, Purdy J, Anderson T, Fell R. Risks of Neonicotinoid Insecticides to Honeybees. Environmental Toxicology and Chemistry. 2014;33:719-731. doi: https://doi.org/10.1002/etc.2527 DOI: https://doi.org/10.1002/etc.2527

Rortais A, Arnold G, Halm MP, Touffet-Briens F. Modes of honeybees’ exposure to systemic insecticides: Estimated amounts of contaminated pollen and néctar consumed by different categories of bees. Apidologie. 2005;36:71-83. doi: https://doi.org/10.1051/apido:2004071 DOI: https://doi.org/10.1051/apido:2004071

Silva MB, Nocelli RCF, Soares HM, Malaspina O. Efeitos do imidacloprido sobre o comportamento das abelhas Scaptotrigona postica Latreille, 1807 (Hymenoptera, Apidae). Ciência, Tecnologia & Ambiente. 2016;3:21-28.

Camargo JMF, Pedro SRM. Meliponini Lepeletier, 1836. In Moure JS, Urban D, Melo GAR (Orgs.). Catalogue of Bees (Hymenoptera, Apoidea) in the Neotropical Region. Curitiba: Sociedade Brasileira de Entomologia. 2007:272-578.

Lorenzon MCA, Morado CN. A abelha Jataí: Flora Visitada na Mata Atlântica. Rio de Janeiro: Letras e Versos, 2014. 122p.

Freitas BM, Silva CI. Agricultura e Polinizadores. São Paulo: Associação Brasileira de Estudos das Abelhas, 2015.

Rech AR, Agostini K, Oliveira PE, Machado IC. ed. 1. Biologia da Polinização. Rio de Janeiro: Projeto Cultural. 2014. 527p.

Paixão GPG, Silva CM. Impactos da poluição atmosférica no processo de polinização das abelhas: cidade do Rio de Janeiro. Revista Ibero Americana de Ciências Ambientais. 2021;12(3):90-101. doi: https://doi.org/10.6008/CBPC2179-6858.2021.003.0009 DOI: https://doi.org/10.6008/CBPC2179-6858.2021.003.0009

Kearns CA, Inouye DW, Waser NM. Endangered mutualisms: the conservation of plant-pollinator interactions. Annual Review of Ecology and Systematics. 1998;29:83-112. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.29.1.83

Schlindwein C, Martins CF. Competition between the oligolectic bee Ptilothrix plumata (Anthophoridae) and the flower closing beetle Pristimerus calcaratus (Curculionidae) for floral resources of Pavonia cancellata (Malvaceae). Plant Systematics and Evolution. 2000;224:183-194. DOI: https://doi.org/10.1007/BF00986342

Souza DL, Evangelista-Rodrigues A, Pinto MSC. As abelhas como agentes polinizadores. Revista Electrónica de Veterinária. 2007;8(3):1-7.

Rader R, Bartomeus I, Garibaldi LA, Garratt MPD, Howlett BG, Winfree R, et al. Non-bee insects are important contributors to global crop pollination. Proceedings of the National Academy of Sciences (PNAS). 2016;113(1):146-151. doi: https://doi.org/10.1073/pnas.1517092112 DOI: https://doi.org/10.1073/pnas.1517092112

Klein AM, Freitas BM, Bomfin IGA, Boreux V, Fornoff F, Oliveira MO. A polinização agrícola por insetos no Brasil. Um Guia para Fazendeiros, Agricultores, Extensionistas, Políticos e Conservacionistas. University Freiburg, Nature Conservation and Landscape Ecology. 2020:162. doi: https://doi.org/10.6094/UNIFR/151237

Villalba A, Maggi M, Ondarza PM, Szawarski N, Miglioranza KSB. Influence of land use on chlorpyrifos and persistente organic pollutant levels in honey bees, bee bread and honey: Beehive exposure assessment. Science of theTotal Environment. 2020;713:136554. doi: https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.136554 DOI: https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.136554

Zheng H, Powell JE, Steele MI, Dietrich C, Moran NA. Honeybee gut microbiota promotes host weight gain via bacterial metabolism and hormonal signaling. Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 2017;114:4775-4780. doi: https://doi.org/10.1073/pnas.1701819114 DOI: https://doi.org/10.1073/pnas.1701819114

Engel P, Moran NA. Functional and evolutionary insights into the simple yet specific gut microbiota of the honey bee from metagenomic analysis. Gut Microbes. 2013:40-65. doi: https://doi.org/10.4161/gmic.22517 DOI: https://doi.org/10.4161/gmic.22517

Maciel FAO, Braga AR, Silva TLC, Freitas BM, Gomes DG. Reconhecimento de padrões sazonais em colônias de abelhas Apis mellifera via clusterização. Revista Brasileira de Computação Aplicada. 2018;10(3):74-88. doi: https://doi.org/10.5335/rbca.v10i3.8788 DOI: https://doi.org/10.5335/rbca.v10i3.8788

Wolowski M, Agostini K, Rech AR, Varassin IG, Maués M, Freitas L, et al. Relatório temático sobre polinização, polinizadores e produção de alimentos no Brasil. Editora Cubo, São Carlos. 2019;1:184. DOI: https://doi.org/10.4322/978-85-60064-83-0

Neves ELdas, Viana BF, As abelhas eussociais (Hymenoptera, Apidae) visitantes florais em um ecossistema de dunas continentais no médio Rio São Francisco, Bahia, Brasil. Revista Brasileira de Entomologia. 2002;46(4):571-578. DOI: https://doi.org/10.1590/S0085-56262002000400012

klein AM, Vaissière BE, Cane JH, Steffan-Dewenter I, Cunningham AS, Kremen C, Tscharntke T. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. 2007;274:303-313. doi: https://doi.org/10.1098/rspb.2006.3721 DOI: https://doi.org/10.1098/rspb.2006.3721

Giannini TC, Costa WF, Cordeiro GD, Imperatriz FVL, Grisolia CK. Agrotóxicos: mutações, câncer e reprodução. Brasília, DF: Universidade de Brasília. 2005. 392p.

Losapio G, Fortuna MA, Bascompte J, Schmid B, Michalet R, Neumeyer R, et al. Plant interactions shape pollination networks via nonadditive effects. Ecology. 2019;100(3):1-9. doi: https://doi.org/10.1002/ecy.2619 DOI: https://doi.org/10.1002/ecy.2619

Mello FA, Fagiani MdeAB, Rossi RC, Silva GAN. Agrotóxicos: Impactos ao Meio Ambiente e à Saúde Humana. Colloquium vitae. 2019;11(2). doi: https://doi.org/10.5747/cv.2019.v11.n2.v262 DOI: https://doi.org/10.5747/cv.2019.v11.n2.v262

Anjum SI, Shah AH, Aurongzeb M, Kori J, Azim MK, Ansari MJ, Bin L. Characterization of gut bacterial flora of Apis mellifera from north-west Pakistan. Saudi Journal of Biological Sciences. 2018;25:388-392. doi: https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2017.05.008 DOI: https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2017.05.008

Bonilla-Rosso G, Engel P. Functional roles and metabolic niches in the honey bee gut microbiota. Current Opinion in Microbiology. 2018;43:69-76. doi: https://doi.org/10.1016/j.mib.2017.12.009 DOI: https://doi.org/10.1016/j.mib.2017.12.009

Bommuraj V, Chen Y, Birenboim M, Barel S, Shimshoni JA. Concentrationand time-dependent toxicity of commonly encountered pesticides and pesticide mixtures to honeybees (Apis mellifera L.). Chemosphere. 2021;266:128974. doi: https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2020.128974 DOI: https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2020.128974

Nocelli RCF, Cintra-Socolowski P, Roat TC, Ferreira RAC, Pereira AM, Carvalho, SM, Malaspina O. In: Roubik, D.W. (Ed.), Pollinator Safety in Agriculture. Pesticide Exposure Routes for Brasilian Wild Bees. Food and Agriculture Organization of the United Nations, Rome. 2014:21-39.

Tome HVV, Martins GF, Limas MAP, Campos LAO, Guedes RNC. Imidachloprid-induced impairment of mushroom bodies and behavior of the native stingless bee Melipona quadrifasciata anthidioides. PLoS One. 2012;7:1-9. doi: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0038406 DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0038406

Guzmán-Novoa E, Benítez AC, Montaño LGE, Novoa GG. Colonization, impact and control of Africanized honey bees in Mexico. Veterinaria México. 2011;42:149-178.

Kerr WE The history of introduction of African bees to Brazil. South African Bee Journal. 1967;39:33-35.

Minussi LC, Alves-dos-Santos I. Abelhas nativas versus Apis mellifera linnaeus, espécie exótica (Hymenoptera, Apidae). Bioscience Journal. Uberlândia. 2007;23:58-62, 2007.

Garófalo CA, Martins CF, Aguiar CML, Del Lama MA, Alves-dos-Santos I. 2011. As abelhas solitárias e perspectivas para seu uso na polinização no Brasil. In: Polinizadores no Brasil; contribuição e perspectivas iniciativas para a biodiversidade, uso sustentável, conservação e serviços ambientais. Imperatriz-Fonseca VL, Canhos DAL, Saraiva AM (ed.). Alves DA (associada). Instituto de estudos avançados da Universidade de São Paulo.

Imperatriz-Fonseca VL, Nunes-Silva P. As abelhas, os serviços ecossistêmicos e o Código Florestal Brasileiro. Biota Neotropica. 2010;10(4):59-62. doi: https://doi.org/10.1590/S1676-06032010000400008 DOI: https://doi.org/10.1590/S1676-06032010000400008

Free JB. Insect Pollination of Crops. 2. ed. London, Academic Press. 1993. 684p.

Pires CSS, Pereira FDM, Lopes MTDR, Nocelli RCF, Malaspina O, Pettis JS, Teixeira ÉW. Enfraquecimento e perda de colônias de abelhas no Brasil: há casos de CCD?. Pesquisa Agropecuária Brasileira. 2016;51(5):422-442. doi: https://doi.org/10.1590/S0100-204X2016000500003 DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-204X2016000500003

IBGE - Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Pesquisa pecuária municipal. IBGE (2022). Disponível em: < https://sidra.ibge.gov.br/Tabela/74>. Acesso em: 15 de mai. 2023.

Morais MM, Jong D, Message D, Gonçalves LS. 1. ed. Perspectivas e Desafios para o Uso das Abelhas Apis mellifera como Polinizadores no Brasil. In: Imperatriz- Fonseca VL, Canhos DAL, Alves DA, Saraiva AM. (Org.) Polinizadores no Brasil: Contribuição e perspectivas para a biodiversidade, uso sustentável, conservação e serviços ambientais. São Paulo: EDUSP. 2012:203-236.

Brasil. Mapa. Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento. Instrução Normativa no 11, de 20 de outubro de 2000. Aprova Regulamento técnico de Identidade e Qualidade do Mel. p. 1-4, 2000.

Jones GD, Bryant VMJr. Melissopalynology. In: Jansonius J, McGregor DC. (eds.) Palynology: Principles and Applications. Dallas, AASP Foundation. 1996;3:933-938.

Sakagami, S. F. Stingless bees. In: Hermann, H. R. (ed.). Social insects, v.3. NewYork: Academic Press. 1982:361-423. DOI: https://doi.org/10.1016/B978-0-12-342203-3.50011-4

Menezes-Pedro SR, Camargo JFM. Biodiversidade do estado de São Paulo: síntese do conhecimento ao final do século XX. Apoidea, Apiformes. In: Brandão CRF, Cancello EM, Inv. Terrestres. São Paulo - FAPESP. 2000:193-211.

Bezerra LA, Campbell AJ, Brito TF, Menezes C, Maués MM. Pollen loads of flower visitors to açaí palm (Euterpe oleracea) and implications for management of pollination services. Neotropical Entomology. 2020;49:482-490. doi: https://doi.org/10.1007/s13744-020-00790-x DOI: https://doi.org/10.1007/s13744-020-00790-x

Nascimento ET, Pérez-Maluf R, Guimarães RA, Castellani MA. Diversidade de abelhas visitantes das flores de Citrus em pomares de laranjeira e tangerineira. Revista Brasileira de Fruticultura. 2011;33:111-117. doi: https://doi.org/10.1590/S0100- 29452011005000048 DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-29452011005000048

Nascimento WM, Gomes EML, Batista EA, Freitas RA. Utilização de agentes polinizadores na produção de sementes de cenoura e pimenta doce em cultivo protegido. Horticultura Brasileira. 2012;30:494-498. doi: https://doi.org/10.1590/S0102- 05362012000300023 DOI: https://doi.org/10.1590/S0102-05362012000300023

Brasil. Decreto nº 4.074, de 4 de janeiro de 2002. Regulamenta a Lei no 7.802, de 11 de julho de 1989, que dispõe sobre a pesquisa, a experimentação, a produção, a embalagem e rotulagem, o transporte, o armazenamento, [...] e a fiscalização de agrotóxicos, seus componentes e afins, e dá outras providências. Diário Oficial da União: seção 1, Brasília, DF, ano 139, n. 5, p. 1-12, 8 jan. 2002.

Instituto Nacional de Câncer José Alencar Gomes da Silva. Ambiente, trabalho e câncer: aspectos epidemiológicos, toxicológicos e regulatórios / Instituto Nacional de Câncer José Alencar Gomes da Silva. – Rio de Janeiro: INCA, 2021.

Morais CR, Travençolo BAN, Carvalho SM, Beletti ME, Santos VSV, Campos CF, et al. Ecotoxicologia effects of the insecticide fipronil in Brazilian native stingless bees Melipona scutellaris (Apidae: Meliponini). Chemosphere. 2018;206:632-642. doi: https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2018.04.153 DOI: https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2018.04.153

Ministério da Agricultura e Pecuária e Abastecimento. Sistema de Agrotóxicos e Fitossanitário. (2023). Disponível em:< https://indicadores.agricultura.gov.br/agrofit/index.htm>

Ministério da Agricultura e Pecuária. MAPA (2022). Disponível em:< https://www.gov.br/agricultura/pt-br/assuntos/noticias/governo-impoe-restricoes-de-uso-a-novos-defensivos-agricolas>

Nocelli RCF, Roat TC, Zacarin ECMdaS, Malaspina O. Riscos de Pesticidas sobre as Abelhas. Embrapa Semiárido Petrolina, PE. Comunicado Técnico n. 249. 2012.

Bortolli L, Montanari R, Marcelino J, Mendrzychi P, Maini S, Porrini C. Effects of sub-lethal imidacloprid doses on the homing rate and foraging activity of honey bees. Bulletin of Insectology, Bologna. 2003;56(1):63-67.

Decourtye A, Devillers J, Genecque E, LE Menach K, Budzinski H, Cluseau S, Pham-Delegue MH. Comparative sublethal toxicity of nine pesticides on olfactory learning performances of the honeybees Apis mellifera. Archives of Environmental Contamination and Toxicology, New York. 2005;48:242-250. DOI: https://doi.org/10.1007/s00244-003-0262-7

IBGE - Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Pesquisa pecuária municipal. IBGE (2021). Disponível em: <https://www.ibge.gov.br/explica/producao-agropecuaria/br>.

Nakata A, Hashimoto S, Ikura K, Katsuura K. Development of a new fungicide, triflumizole. Journal of Pesticide Science. 1991;16:301-313. doi: https://doi.org/10.1584/jpestics.16.301 DOI: https://doi.org/10.1584/jpestics.16.301

Kim Y, Song J, Lee I, Yeo W, Yun B. Bacillus sp bs061 suppresses powdery mildew and gray mold. Mycobiology. 2013;41:108-111. DOI: https://doi.org/10.5941/ myco.2013.41.2.108 DOI: https://doi.org/10.5941/MYCO.2013.41.2.108

Gunasekaran AS, Truong T, Goh KS, Spurlock F, Tjeerdema RS. Environmental fate and toxicology of fipronil. Journal of Pesticides. 2007;32(3):189-199. doi: https://doi.org/10.1584/jpestics.R07-02 DOI: https://doi.org/10.1584/jpestics.R07-02

Carrillo MP, Bovi TDS, Negrão AF, Orsi RDO. Influence of agrochemicals fipronil and imidacloprid on the learning behavior of Apis mellifera L. honeybees. Acta Scientiarum Animal Sciences. 2013;35:431-434. doi: https://doi.org/10.4025/actascianimsci.v35i4.18683 DOI: https://doi.org/10.4025/actascianimsci.v35i4.18683

National Pesticide Information Centre (NPIC), 2020. Pre harvest interval. Acesso em: 01 de ago de 2022. http://npic.orst.edu/health/phi.html.

Brasil. Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis. Relatórios de comercialização de agrotóxicos. 2020. Disponível em: https://www.ibama.gov.br/index.php?option=com_content&view=article&id=594&Itemid=54

Viran R, Erkoç FU, Polat H, Koçak O. Investigation of acute toxicity of deltamethrin on guppies (Poecilia reticulata). Ecotoxicology and Environmental Safety. 2003;55:82-85. doi: https://doi.org/10.1016/S0147-6513(02)00096-9 DOI: https://doi.org/10.1016/S0147-6513(02)00096-9

Grisolia CK. Agrotóxicos: mutações, câncer e reprodução. Brasília, DF: Universidade de Brasília. 2005. 392 p.

Gradish AE, Steen JVD, Scott-Dupree CD, Cabrera ARG, Cutler C, Goulson D, et al. Comparison of Pesticide Exposure in Honey Bees (Hymenoptera: Apidae) and Bumble Bees (Hymenoptera: Apidae): Implications for Risk Assessments. Environmental Entomology. 2019;48(1):12-21. doi: https://doi.org/10.1093/ee/nvy168 DOI: https://doi.org/10.1093/ee/nvy168

Ladurner E, Bosch J, Kemp WP, Maini S. Assessing delayed and acute toxicity of five formulated fungicides to Osmia lignaria Say and Apis mellifera. Apidologie. 2005;36:449-460. doi: https://doi.org/10.1051/apido:2005032 DOI: https://doi.org/10.1051/apido:2005032

Huntzinger ACI, James RR, Bosch J, Kemp WP. Fungicide tests on Adult Alfalfa Leafcutting Bees (Hymenoptera: Megachilidae). Journal of Economic Entomology. 2008;101:1088-1094. DOI: https://doi.org/10.1093/jee/101.4.1088

Biddinger DJ, Rajotte EG. Integrated pest and pollinator management-adding a new dimension to an accepted paradigm. Current Opinion in Insect Science. 2015;10:204-209. doi: https://doi.org/10.1016/j.cois.2015.05.012 DOI: https://doi.org/10.1016/j.cois.2015.05.012

Kopit AM, Pitts-Singer TL. Routes of Pesticide Exposure in Solitary, Cavity-Nesting Bees. Environmental Entomology. 2018;47(3):499-510. doi: https://doi.org/10.1093/ee/nvy034 DOI: https://doi.org/10.1093/ee/nvy034